湖州老城区有很多街巷名称与寺院有关，如眠佛寺街、承天寺巷、慈感寺前、鸿禧寺巷等，这些地名都见证着历史上湖州佛教的兴盛。在府庙的西侧，有一条很不起眼的小巷“天宁巷”，因其北端连接湖城曾经的佛教丛林首刹——天宁寺山门而得名。
天宁寺旧址在子城东北章后坊，全称为“天宁万寿禅寺”，本为陈武帝皇后章要儿故宅，永定年间（557—559）舍宅为寺，初名“龙兴寺”。唐神龙二年（707）改名“孝义寺”，唐中宗时又恢复“龙兴寺”。会昌法难时期曾经被废，但次年又被恢复。
唐朝真言宗盛行，在其影响下，许多大型寺院都树有陀罗尼经幢。而天宁寺最多时曾树有二十四座经幢，数量之多国内罕有。内容主要为《佛顶尊胜陀罗尼经》、《佛顶首楞严经》等，并刻有供养人姓名、树幢时间等，为我们现代人研究唐代佛教历史提供珍贵的参考资料。
后唐长兴二年（931），吴越国武肃王钱镠改寺名为“大宁寺”，同时以其女出家为尼，任寺院住持，自此僧寺改为尼众道场近二百年。
直至北宋崇宁二年（1103），重新恢复为十方僧居禅刹，更名“崇宁万寿禅寺”，后又易名“天宁万寿禅寺”，原居尼众和“大宁寺”寺额一同迁至仪凤桥南福田院旧址。
南宋绍兴七年（1137），宋高宗为亡于金地的徽宗祈冥福，诏各州立“报恩光孝寺”一所，而湖州即以天宁寺应诏，寺额改为“报恩光孝禅寺”。南宋灭亡后，寺名又恢复为“天宁万寿禅寺”，自此未再更动。
天宁寺作为皇后故宅、王女出家之地，曾经规模宏巨，香火鼎盛，同时也观音菩萨显化之地。
宋代湖州城中有一张氏妇人，手臂患病三年，多方医治无效，苦不堪言。一日梦见一白衣女子对她说：“你的手臂患疾痛苦不堪，我也得了同样疾病。如果你能治好我的臂疾，我也可以治好你的病患，而且可以让你健康长寿。”张氏问她住处时，白衣女子答道：“天宁寺西廊。”
次日，张氏来到天宁寺，看见西廊供奉的观音大士像和梦中的白衣女子一模一样，而且这尊观音像的右手臂被坠木所伤，顿时感动涕零，在菩萨面前拜了又拜，随后请能工巧匠对观音像进行修复。没过多久，张氏的臂疾不治而愈。
这件灵验故事一传十十传百，此后百姓一有病苦困厄都来天宁寺向这尊观音像祈求保佑，感应事迹多不胜数。
由于前来朝拜的信众越来越多，而观音像所在西廊过于狭小简陋，当时的天宁寺方丈与其徒遂发愿募集净财新建观音殿。绍兴二十七年（1157年），观音殿终于建成，西廊观音圣像于殿中奉安。同时延请已致仕的前敷文阁直学士刘一止（号太简居士）撰写《报恩光孝禅寺新建观音殿记》，刻碑留念。惜碑石已佚，但碑文载于《吴兴金石记》和刘一止的《苕溪集》中，南宋洪迈编撰的《夷坚志·观音医臂》对此事也有叙述，但情节稍有出入。
天宁寺也与高僧龙象、文人墨客也颇具缘分。
南宋咸淳元年（1265），雪岩祖钦禅师辞去道场山挂牌之职，出任天宁寺方丈。拈香祝圣罢，提纲云：“伏虎岩前，骆驼桥畔，有一句子。去来不以象，动静不以心。直得囊藏大地，该抹古今。三世佛望风敛影，六代祖却步沉吟。钦上座，固是向文彩未彰以前，和声嚼碎，忍俊不禁。且听拂子点头，自许临风对月，流出胸襟。”击拂子云“四海五湖归至化，更看比屋是黄金！”自此，禅和云集，宗风大振。
随同雪岩和尚同来的还有他的侍者高峰原妙禅师，此时的高峰原妙正为不能悟道而苦恼。雪岩和尚对他说：“从今日去，也不要你学佛学法，也不要你穷古穷今。但只饥来吃饭，困来打眠。才眠觉来，却抖擞精神，我者一觉，主人公毕竟在甚处安身立命？”高峰原妙于第二年冬天离开天宁寺入东天目龙须山苦修，历时六载终于见性开悟。
咸淳五年（1269），雪岩祖钦迁住江西仰山。又过了数十年，天宁寺又迎来了一位中兴方丈——独孤淳朋禅师。淳朋俗姓杨，浙江天台人，少时从虚舟普度禅师剃度出家，后嗣法于虎岩净伏禅师。他与赵孟頫是莫逆之交，在赵苦觅《定武兰亭序》拓本之时将自己珍藏的善本赠予，令赵莫名感动。
一次淳朋和尚请赵题写寺额，连写八次均不理想，后来赵无意中走进天宁寺厨房，见一大桌积满灰尘，随手拿起一块抹布在桌上写下“天宁万寿禅寺”六字，正欲抹去之时，被正好赶到的淳朋和尚拦下，并让人锯掉桌腿，直接将桌板加工成匾额挂于山门上，后又担心木匾朽坏，又将字迹刻在石碑上，以示永久保存，此碑被称为“九额碑”，碑上“天”字为赵孟頫平生所写最为得意，故又被称为“天下第一天”。淳朋被元朝皇帝封为“佛慧普觉大禅师”后，赵孟頫还为其题写“普觉堂”匾额，同样刻碑留存，成为书坛佳话。
淳朋于元延祐元年（1314）被任命为杭州灵隐寺方丈，在离开天宁寺前上堂云：“晃晃焉于色尘之内，而相不可覩；昭昭然于心目之间，而理不可分。古人垂示处，不妨明白；后人领解处，多是颟顸。天宁今日矢上加尖去也。一夜落花雨，满城流水香。”将高升一步说成“矢（屎）上加尖”，体现了禅宗的诙谐活泼。
天宁寺的兴盛持续到清末，但在天平天国起义的战火中被毁，虽然之后有所恢复，但也只是昙花一现。在民国初年的庙产兴学浪潮中天宁寺被改建为省立中学，从此香火不再。解放后又成为为湖州师范专科学校（即后来的湖州师范学院）的校舍，如今寺院痕迹已完全湮灭。唯有其残存的陀罗尼经幢、殿宇柱础以及赵孟頫题写的“天宁万寿禅寺”和丢失“堂”字的“普觉”两块巨碑尚保存在湖城铁佛寺中，供后人追忆往昔的庄严道场。
现在又好像有学校重新恢复为寺庙